Evo-Devo: where are we, where do we go?

Liste des participants

Michael Akam, Detlev Arendt, Wallace Arthur, Patricia Beldade, Daniel Chourrout, Claude Desplan, Denis Duboule (organisateur), Brigitte Galliot, Nicolas Gompel, Peter Holland, Evelyn Houliston, Shigehiro Kuraku, Shigeru Kuratani, Vincent Laudet, Patrick Lemaire, Sylvie Mazan, Axel Meyer (organisateur), Michel C. Milinkovitch, Nipam H. Patel, Gunter Wagner

Daniel Chourrout Axel Meyer Peter Holland Nipam Patel Detlev Arendt Sylvie Mazan Michael Akam Gunter Wagner Patrick Lemaire Denis Duboule Nicolas Gompel Shigehiro Kuraku Claude Desplan Brigitte Galliot Evelyn Houliston Shigeru Kuratani Wallace Arthur Patricia Beldade Michel Milinkovitch Séminaire Evo-Devo - Les Treilles, avril 2011 Vincent Laudet

Compte-rendu

Evo-Devo: where are we, where do we go?
by Denis Duboule, Brigitte Galliot, Vincent Laudet
25 – 30 April , 2011

Il y a 150 ans, Charles Darwin publiait son livre : « L’Origine des Espèces », après de nombreuses années de réflexion, jetant ainsi les bases d’une théorie synthétique de l’évolution biologique des organismes, théorie encore considérée aujourd’hui par les épistémologistes comme la seule vraie théorie des sciences du vivant. 50 ans plus tard, l’embryologie expérimentale prend son envol, introduisant la notion de causalité dans une discipline jusqu’alors exclusivement descriptive. C’est ainsi que ces deux champs de recherche se séparent, avec le début du 20e siècle, créant des écoles fondamentalement différentes, tant dans leurs principes de bases que dans leurs réflexions.

C’est à partir des années 1980 que la révolution moléculaire remet ces deux disciplines en phase ; en effet, la compréhension des mécanismes qui sous-tendent le développement embryonnaire amène inéluctablement à la compréhension de leurs variations, c’est-à-dire d’un des deux piliers de l’évolution. C’est ainsi que les chercheurs généticiens moléculaires se retrouvent immergés, parfois sans même le savoir, dans un contexte phylogénétique pour lequel ils ne sont d’ailleurs pas forcément préparés.

La rencontre de ces deux disciplines fondamentales des sciences de la vie (d’où venons-nous, à la fois en terme individuel –l’ontogenèse- et collectif –la phylogenèse- ?), après un siècle d’ignorance mutuelle, a embarqué les biologistes dans une tâche exaltante, celle d’intégrer les mécanismes moléculaires de notre développement dans le paysage évolutif de notre espèce. Où en sommes-nous de cette tâche ? Comment se porte cette nouvelle discipline appelée « Evo-Dévo » ? A-t-elle satisfait les espoirs mis en elle à l’origine ? Va-t-elle perdurer ?

Depuis 25 ans, l’Evo-Dévo s’est popularisée et de nombreux groupes de recherches se sont lancés dans des thématiques de ce genre ou dans le développement de systèmes modèles alternatifs (crustacés, vers marins, poissons etc). Les premiers livres fondamentaux de cette discipline ont été publiés, ainsi que des revues discutant des constituants de cette science. Des départements s’intitulent maintenant  ‘Evo-Dévo’ et la première société européenne est créée en 2007. Néanmoins, cette discipline doit intégrer  la montée en puissance de la génomique et l’on peut légitimement se demander si l’Evo-Dévo n’est qu’une discipline de transition ou si cette science fera véritablement une contribution majeure dans nos connaissances biologiques.

Beaucoup de rencontres ou de sessions dans des meetings plus importants sont organisées sur ce sujet très populaire, mais aucune n’a jusqu’à présent traité des enjeux théoriques de cette discipline, de ses bases épistémologiques et de sa place actuelle dans notre pensée du vivant. Cette rencontre avait donc comme but, de par un choix précis des interlocuteurs, de lancer une discussion sur les grandes avancées scientifiques apportées par l’Evo-Dévo et leurs valeurs relatives dans notre corpus de connaissances du vivant, tout en se concentrant sur la substance de cette discipline ; les embryons.

Ces valeurs sont-elles indispensables ? Pérennes ? Comment s’articulent-elles avec d’autres disciplines (génétique des populations, embryologie ‘classique’, génomique, écologie) ? Il s’agissait donc, dans un premier temps, de faire le point sur l’importance de cette discipline durant ces dix dernières années. Quelles en sont les découvertes fondamentales ? Quels sont les problèmes et les questions les plus appropriés ? Deuxièmement, comment définir une feuille de route pour les dix ans à venir ? Y a-t-il un ensemble minimum de systèmes modèles (espèces animales) nécessaires à la compréhension des règles fondamentales ou, inversement, les animaux sont-ils tellement similaires les uns aux autres que l’étude fouillée d’une seule espèce peut nous conduire à la compréhension du vivant ? Le principe fut donc de réunir des participants non seulement établis dans ce domaine et au top de la recherche en Evo-Dévo, mais s’intéressant également à la discussion théorique des structures et de l’histoire de la discipline.

Le séminaire s’est articulé sur la présentation de résultats scientifiques concrets à partir desquels des conclusions générales furent discutées. Peter Holland a présenté des résultats concernant l’évolution de familles de gènes chez les animaux, en particulier des gènes codants pour des protéines à homéobox, en montrant comment le gain ou la perte de certains gènes peuvent correspondre à des modifications de morphologies. Ce thème fut repris par Shigehiro Kuraku, parlant des relations de ‘paralogies cachées’ et se concentrant en particulier sur les étapes précédentes à la divergence entre les agnathes et les gnathostomes. Il a entre autre montré que les deux duplications génomiques globales pré-datent cette séparation. Daniel Chourrout a montré qu’il existe différentes façons d’étudier la diversité des stratégies de développement. En particulier, il utilise un tunicier (Oikopleura) qui a évolué extrêmement vite à partir des cordés ancestraux, pour poser la question des relations entre un plan de développement et la structure globale du génome. En effet, l’étude du génome de cet animal très dérivé devrait permettre de mieux aborder cette question de la conservation relative des génomes des métazoaires et de leurs morphologies variées.

Axel Meyer s’est lui focalisé sur l’évolution des phénotypes, prenant comme exemple des populations de poissons Cichlidés et montrant que, si des traits phénotypiques similaires peuvent être interprétés comme résultant d’une évolution convergente, ils peuvent également dériver de mécanismes distincts, telles des contraintes internes. Il est également possible que des pressions de sélection identiques génèrent des solutions morphologiques différentes. Cette notion de contraintes fut rediscutée à la fois par Denis Duboule et par Wallace Arthur. Le premier décrit comment la morphogenèse des doigts est à la fois très contrainte,   mais également flexible, et intègre ces concepts dans l’étude de la transition de la nageoire au membre des tétrapodes. Le second l’étend au processus même du développement. Il définit ainsi des contraintes internes, à savoir la traduction morphogénétique d’impossibilités mécanistiques, comme étant soit négatives, soit positives. Ce propos est illustré par le développement et l’évolution des scolopendres, une famille d’animaux qu’il a bien étudiée.

Que peut-on apprendre sur nous-mêmes d’animaux qui nous sont aussi éloignés que les cnidaires ? Et ces animaux partagent-ils certains de nos grands principes de développement ? Brigitte Galliot a montré que les cnidaires utilisent des principes de neuro-physiologie fondamentaux qui sont très proches des nôtres, ces animaux étant donc, avec les cténophores, parmi les premiers à mettre en œuvre un système nerveux sophistiqué. Mais les cnidaires sont très variés et ont des systèmes nerveux fort différents ; une reconstruction phylogénétiques précise sera difficile, même si la panoplie des marqueurs génétiques et cellulaires s’est complétée ces dernières années. Evelyn Houliston a développé un nouveau système modèle de cnidaire très performant, la méduse Clytia hemispherica qui lui permet de comparer les mécanismes établissant la polarité initiale de l’embryon ainsi que l’origine des cellules souches germinales et somatiques. Dans les deux cas les outils moléculaires sont très similaires à ceux utilisés par les vertébrés mais les variations propres aux cnidaires sont riches d’enseignement.
Mike Akam a rappelé que l’Evo-Dévo était avant tout la science de l’embryon et de son évolution. Il présente deux systèmes modèles qui montrent des caractéristiques intéressantes pour l’étude de l’évolution du développement ; d’une part un scolopendre (Strigamia maritima) et, d’autre part, un onychophore (Euperipatoides kanangrensis). Peu de choses encore sont connues sur le développement de ces animaux et leur étude viendra compléter et alimenter les schémas de développement déjà connus. Parmi les nouveaux systèmes modèles qui nous ont déjà apporté des connaissances substantielles se trouve un petit crustacé, Parhyale hawaiensis, que Nipam Patel étudie depuis de nombreuses années. Il présente de nouveaux résultats concernant la fonction des gènes Hox dans les différentes transitions morphologiques des Crustacés ainsi que la capacité étonnante de cet animal à régénérer ses cellules souches de la lignée germinale.

Les contrôles génétiques qui sous-tendent le développement et l’évolution des formes sont discutés également par Patrick Lemaire, en utilisant la diversité des tuniciers (urochordés) comme matériel expérimental et en étudiant la conservation des GRNs (réseaux de régulations génétiques). Ces animaux représentent un matériel de choix pour la compréhension de l’évolution du plan corporel chez les vertébrés. La relation entre des structures dérivant d’une structure ancestrale (la notion très débattue d’homologie) est analysée à une échelle supérieure par Detlev Arendt, qui présente son approche pour homogénéiser le développement des systèmes nerveux chez les lophotrochozoaires et chez les vertébrés. Pour cela, il utilise un nouveau modèle expérimental (Platynereis dumerilii), qui lui permet de comparer chaque type cellulaire avec son pendant chez d’autres animaux grâce à une combinaison de marqueurs moléculaires. Parmi les systèmes modèles nécessaires pour approcher l’évolution des vertébrés, les poissons cartilagineux sont d’un intérêt particulier car moins dérivés que les poissons osseux. Sylvie Mazan a présenté son travail sur la roussette, son développement et les outils qui commencent à être disponibles pour son étude. Le travail effectué a déjà apporté des enseignements intéressants qui débouchent sur des conclusions générales touchant à l’archétype du plan corporel des vertébrés.

L’évolution des mécanismes du développement et les changements dans les interactions génétiques sont également discutés par Claude Desplan qui compare le développement précoce de Nasomia -une guêpe parasite- et de la Drosophile, en particulier les stratégies génétiques utilisées pour la détermination précoce de l’axe antéro-postérieur. Il présente un schéma de transition entre les insectes à bandelette germinative courte et ceux à bandelette longue, qui en sont dérivés. Nicolas Gompel discute également des modifications dans le contrôle génétique de quelques gènes et comment elles peuvent conduire à des différences morphologiques importantes pour la spéciation, comme les patrons de coloration des ailes des drosophiles. Il aborde aussi l’origine anatomique et développementale du casque des Membracidés, une famille d’insectes portant un appendice dorsal sur le premier segment thoracique. Dans le même contexte, Patricia Beldade discute de l’origine des tâches colorées (yeux ou eyespots) se trouvant aux extrémités des ailes des papillons. En particulier, elle pose la question du mécanisme génétique nécessaire pour le ‘recrutement’ de ces innovations. S’agit-il d’un gène unique, d’un réseau de gènes ? Un domaine dans lequel l’évolution des formes a été particulièrement rapide et diversifiée est celui de la dentition chez les poissons cyprinidés, qui n’ont pas de dentition orale mais des dents pharyngeales, exclusivement. Vincent Laudet discute de ce système (3 500 espèces au moins, de toutes tailles) ainsi que des expériences suggérant quelques unes des pistes mécanistiques ayant conduit à cette grande diversité. Les bases moléculaires de la variation ont également été discutées par Gunther Wagner, qui décrit l’importance des modifications dans la structure des protéines, et non seulement dans la régulation transcriptionnelle des gènes. Il prend comme exemple la protéine HoxA11 et sa fonction dans plusieurs espèces de mammifères. Il décrit également l’importance des contacts protéine-protéine dans l’évolution des fonctions.

Certaines des grandes étapes de l’évolution menant aux vertébrés ont été discutées par Shigeru Kuratani, en particulier les conclusions tirées de l’étude des cyclostomes (animaux agnathes ou sans mâchoire) quant à l’évolution de la mâchoire et des dérivés des crêtes neurales. La transition d’un vertébré de type reptilien vers la morphologie spectaculaire des tortues a été également présentée. Finalement, Michel Milinkovitch a parlé des problèmes (et de quelques solutions) rencontrés lorsque l’on veut analyser les génomes ou les transcriptomes de façon comparative, en particulier en utilisant des espèces pour lesquelles les séquences génomiques ne sont pas encore obtenues avec une qualité suffisante. Les exemples donnés concernent l’analyse des gains ou des pertes de gènes.

Les conclusions générales de cette rencontre féconde seront discutées dans un compte-rendu plus détaillé. Mais il apparaît déjà clairement qu’aucune prouesse technologique, aucune avancée majeure dans nos outils analytiques, ne nous permettront de renoncer à l’étude directe des embryons qui sont, rappelons-le, au cœur de cette discipline. Si l’enseignement fondamental de l’Evo-Dévo est bien l’existence d’un jeu réduit de principes et d’outils moléculaire qui sont utilisés à maintes reprises et de façons variées par les organismes vivants pour se développer et évoluer, il n’en reste pas moins que la simple étude de ces gènes et de leurs interactions, sans considérer la grande variété de contextes organismiques et écologiques dans lesquels ils s’expriment, ne permettra pas de comprendre l’extraordinaire diversité du monde du vivant. La clé de cette compréhension se trouve bien au cœur des embryons et de leurs environnements et gageons que ceux-ci resteront un centre d’étude des sciences du vivant dans les années à venir.

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